Еволюція пігментної системи фотосинтезу

Еволюція фотосинтезу тісно пов'язана зі становленням його апарату (пігментної системи, хлоропластів, листя тощо).

Дані «молекулярної палеонтології» показують, що структури, що містять порфірин, були синтезовані з пірольних сполук вже в процесі хімічної еволюції, але тільки з появою живих організмів вони знайшли відповідне застосування в якості хлорофілів, цитохромів і гемоглобінів. З проникненням порфіринів у коацервати створилася можливість для оборотних фотохімічних окисно-відновних реакцій (А. І. Опарін, 1969). Подальше посилення каталітичних функцій порфіринів було досягнуто шляхом утворення комплексів з Fe, Cu, Mg, Co. До того ж порфірини, маючи антирадіаційні властивості, забезпечували живим істотам успіх у боротьбі за існування.

Складний шлях еволюції молекули фоторецептора фотосинтезу. Спочатку добре розчинні у воді порфірини не могли бути включені в мембрани. Тому відбір пішов у напрямку посилення розчинності їх у ліпідах, що призвело до зменшення в молекулі карбоксильних груп та збільшення гідрофобних радикалів – виникають молекули із залишком фітолу. Приєднання останнього до молекули хлорофілу та забезпечило можливість взаємодії пігменту з ліпідами мембран. У той самий час у ході еволюції фототрофів відбувається зміна форм пігменту. У зелених бактерій (найбільш примітивних фототрофів) переважають бактеріохлорофіли c і d, у пурпурових бактерій - бактеріохлорофіли a і b і фітол, у ціанів - хлорофіл a, у бурих і діатомових водоростей - хлорофіл a і c, у червоних - хлор. Надалі фікобіліни замінюються хлорофілом b (евгленові та зелені водорості).

Порфирини як фоторецептори, очевидно, передували хлорофілам. Вони широко поширені у бактерій,рослин та тварин, шляхи їх біосинтезу дуже давні. Одна з давніх форм порфіринів — уропорфірини (які виникають і абіогенно) — має здатність сприймати на світлі електрон від донорів. Такі порфірини, поглинаючи світло помірної енергії, могли задовольнити енергетичні потреби життя на початкових етапах її еволюції. Але в міру збільшення суми життя, коли виникли додаткові потреби в органічній речовині, цього було недостатньо. Для створення останнього потрібно посилити фотопоглинаючу здатність порфіринів, що було досягнуто відбором фототрофів на можливість включення іонів Металів в порфіринове кільце. Слід зазначити, що порфірини мають більш виражену хімічну спорідненість до іонів Fe 2+ З 2+ і Zn 2+ ніж до Mg 2+ . Проте Mg-порфірини з'являються у фототрофів приблизно раніше, ніж комплекси з іншими металами. Останні почали виконувати інші функції - участь у темновому транспорті електронів.

Порфірини могли синтезуватися на первинній Землі абіогенно, шляхом конденсації чотирьох молекул піролу. У відновленій атмосфері продуктами подібної конденсації були відновлені продукти-хлорини. Перехід до окисленим формам порфіринів відбувався надалі у міру насичення атмосфери O2.

Виникнення хлорофілу пов'язують із перетворенням уропорфірину або виробленням інших шляхів для його біосинтезу в організмі. Якщо взяти до уваги висновок про еволюційнішу давнину гема, ніж хлорофілу (М. Кальвін), то доля фототрофності первинно залежала від відбору організмів по здатності утворювати в них комплекси порфіринів з Mg 2+ . Саме для них могли бути характерні найбільші можливості до окислювально-відновних перетворень порфіринових сполук.

У ході еволюціївиникає поєднання функцій Mg-порфіринів та Fe-порфіронів у молекулах хлорофілу та цитохромів. Порфіринове кільце стало основою для молекул гему та хлорофілу. Ці молекули у тварин та рослин синтезуються з 5-амінолевулінової кислоти, остання у рослин утворюється з глутамінової кислоти. У тварин також близько 25% амінолевулінової кислоти утворюється із глутамінової кислоти. Отже, шляхи синтезу гему та хлорофілу виявляються дуже подібними, що, ймовірно, пов'язане із спільністю їхнього походження. Є вказівки і те, що синтез гему міг бути проміжним, етапом у реакції біосинтезу хлорофілу (Г. Гаффрон). Відбір Mg-порфіринів серед фототрофів, крім того, був обумовлений їх здатністю залишатися в збудженому стані і утворювати зв'язки з іншими компонентами фотосинтетичного апарату. З виникненням ферменту метилтрансферази (S-аденозилметіонін-Мg-протопорфірин-метилтрансфераза) остаточно складаються шляхи біосинтезу хлорофілу у фототрофів.

Порфірини належать до найбільш стабільних органічних молекул, що обумовлено їх циклічною структурою та енергією резонансу (38 Дж/моль). Один із представників порфіринів – хлорофіл – здатний довго зберігати енергію поглиненого кванта та передавати її ідентичній молекулі. Як вказує А. А. Красновський, завдяки цим та іншим особливостям порфіринів молекула хлорофілу стала основним пігментом, який бере участь у процесах фіксації енергії світла.

Цікавими є причини, що призвели до відбору центрального металу в порфіриновому кільці. У земній корі елементи зустрічаються в наступній концентрації, що зменшується: кремній (27,6%), алюміній, залізо, калій, натрій, кальцій, магній і титан (0,6%). Сполуки кремнію, алюмінію та титану нерозчинні у воді, тому у них важко утворюються порфіриновікомплекси. У воді порфіринові комплекси з натрієм, калієм та кальцієм швидко гідролізуються. Найбільш стійкі та активні комплекси з магнієм та залізом, здатні до збудження та оборотного відновлення або окислення.

Відомо, що функцію «пасток» фотонів виконує не лише хлорофіл, а й інші пігменти. Однак у реакційний центр фотосинтезу у рослин входить головним чином хлорофіл, зокрема його довгохвильові форми. Роль інших пігментів (каротиноїди, фікобіліни) у фотосинтезі вищих рослин менш значна, вони служать видалення із системи надлишкової енергії квантів короткохвильового світла, що захищає хлорофіл від руйнації. Так, хоча каротиноїди не беруть участь у первинних реакціях та фотосинтетичному транспорті електронів, вони захищають фотосинтетичний апарат від деструктивної дії світла. Роль каротиноїдів у фотосинтезі посилюється зі збільшенням його спектрального діапазону (Дж. Едвардс, Д. Уокер, 1986).

У разі пригнічення процесу біосинтезу каротиноїдів специфічними інгібіторами або при виникненні відповідних мутацій відбуваються незворотні порушення фотосинтетичного апарату (А. Т. Мокроносов, В. Ф. Гавриленко, 1992). Крім того, каротиноїди беруть участь в усуненні токсичності O2, процесах запліднення (П. М. Жуковський), захисті від інфекцій і т. д. Тому каротиноїди є у всіх організмів. Різноманітний їх склад у фототрофів: тільки у пурпурових бактерій їх виявлено понад 20 (М. В. Гусєв, Л. А. Мінєєва, 1985).

У той самий час еволюція фототрофності йде у бік посилення ролі хлорофілу. Центральне положення магнію в молекулі порфіринів зумовило їхнє переважне використання в поглинанні, запасанні та перетворенні світлової енергії. Як підкреслюють А. Т. Мокроносов та В. Ф.Гавриленко (1992), циклічна структура молекули, фізико-хімічні властивості та природа електронно-коливальних спектрів, здатність до оборотних окислювально-відновних перетворень Mg-порфіринів визначили ефективність їхньої участі у фотосинтезі; вони здатні зі 100%-вою ефективністю перетворювати енергію за рахунок тільки жорсткої структури самої молекули. Починаючи з евгленових подальша еволюція фототрофності була пов'язана з ускладненням структури молекул Mg-порфіринів та відбором у популяціях у напрямку підвищення ролі хлорофілу в клітині, утворення його комплексів з білками. Нарешті, підвищення ефективності фотосинтезу досягається підтримкою гетерогенності пігментної системи (включаючи хлорофіл) та потоком енергії від короткохвильових до довгохвильових форм пігментів.

Різноманітність складу пігментів у фототрофних організмів досить добре показано, що досягається за рахунок невеликих модифікацій бічних угруповань Mg-порфіринів (хлорофіл і бактеріохлорофіл) або взаємодією однієї і тієї ж молекули з білковими і ліпідними компонентами (А. Т. Мокроносов, В. Ф. Гаврил , 1992). Відомо понад 10 нативних форм хлорофілу. Серед них розрізняють хлорофіл a, виявлений у водоростей та вищих рослин; хлорофіл b - у зелених, харових, евгленових та вищих рослин; хлорофіл c - у бурих водоростей, золотистих та діатомей; хлорофіл d - у червоних водоростей. Бактеріохлорофіли виявлені у бактерій: a і b - у сірчаних і несірчаних пурпурних, з і d - у зелених сіркобактерій. Крім того, у ціанів та червоних водоростей є фікоціанін та фікоеритрин. Прокаріоти мають також каротиноїди, ксантофіли (лютеїн, зеоксантин, віолоксантин і фукоксантин) і фікобіліни (фікоціанін і фікоеритрин), причому у різних груп у різному поєднанні. Бактеріохлорофіли поглинають променіз більшою довжиною хвилі (705-1100 нм), ніж. хлорофілі. У ціані фотосинтез йде за участю хлорофілу, представленого у вигляді декількох спектральних форм. У них виявлено до 30 різних пігментів, завдяки чому ціані здатні до хроматичної адаптації в умовах печер, куди світло проникає обмежено. Загалом різноманітність складу пігментів фотосинтезу у бактерій та водоростей є пристосуванням до умов з обмеженим доступом світла (різноманітні водойми з різною глибиною).

Остаточний вибір хлорофілу як фотосенсибілізатора пояснюють його здатністю включатися в ліпопротеїнові комплекси мембран (і до того ж зі збільшенням фотосенсибілізаційної активності) та концентруватися на мембранах (що мало значення для впорядкування функції хлорофілу). Фотосенсибілізаційна активність хлорофілу у 100 разів перевищує таку у протохлорофілу. Бактеріохлорофіли не могли стати універсальними фотосенсибілізаторами для всіх фототрофів через низьку (7,7 Дж/моль) енергію активації порівняно з хлорофілом (10,5 Дж/моль). Потенціал енергії їхньої активації виявляється недостатнім для фотолізу води.

Зазначені обставини визначили початкове закріплення хлорофілу в ролі фотосенсибілізатора. Еволюційну лінію, що призвела до утворення бактеріохлорофілів, розглядають як тупикову у розвитку фототрофності та здатності виділяти кисень (Р. Клейтон, 1984).

Як показав ще К. А. Тімірязєв, фотосинтез здійснюється тільки в променях світла, що поглинаються хлорофілом. Вказавши, що хлорофіл сприяв завоюванню рослинами суші, він пише: «Хлорофілова функція повинна була спочатку виробитися у первісних морських водоростей, і саме в цій підводній флорі зустрічаємося з найбільшою різноманітністю пігментів. З усіх цихречовин, мабуть, найважливіше — хлорофіл». До важливих особливостей хлорофілу, що визначили його як основний пігмент фотосинтезу, прийнято відносити його здатність до окислювально-відновних перетворень, поглинати квант світла та віддавати електрон акцептору. У клітинах фотосинтезирующих тканин цей процес завершується за частки секунд. За 1 з молекула хлорофілу в окислювально-відновному процесі обертається у 100 разів (Р. Клейтон, 1984). Тому, поза сумнівом, за одиницю часу та простору органічну речовину створювали найбільш продуктивно ті з фототрофів, які використовували хлорофіл як сенсибілізатор. До інших переваг хлорофілу слід віднести його «настрій» на червоне світло, здатність утримувати поглинену енергію та донорно-акцепторну мінливість. Все це визначило "перемогу" хлорофілу в енергетичній конкуренції:

Для еволюційної стабілізації біомолекул (хлорофіл, родопсин, цитохроми та ін.) важливе значення має їхня відповідна організація - «оточення» (Н. Т. Witt, 1983). Передбачають такі її еволюційні етапи: тривимірний простір → двовимірна «кювета» із жирних ліпідів → анізотропія в організації мембран → утворення замкнутих мембранних структур (везикул). У результаті специфічність участі хлорофілу та реакцій фотосинтезу характеризується:

наявністю процесів регуляції для утилізації енергії світла – кванта;
кооцерацією функцій двох фоторецепторних центрів, хлорофілу a та b при переносі електронів від H2O до НАДФ +;
спрямованістю потоку енергії із збуджених реакційних центрів;
виникненням циркуляції Н+ та накачування Н+;
використанням протонного потенціалу для утворення АТФ;
використанням H2O як джерела електронів.

Говорячи про необхідністьОрганізації біомолекул слід звернути увагу на виникнення хлоропласту для укладання молекул хлорофілу і на ускладнення структури самої органели фотосинтезу.