Девід Рокфеллер у зображеннях - Bird In Flight
Повернувшись із фронту, Рокфеллер розпочав банківську кар'єру в Chase Manhattan Bank (нині JPMorgan Chase Bank). У 1961 році він обійняв посаду президента банку і очолював його 20 років, поки не став надто старим для цієї посади; тоді він залишився радником та головою ради директорів. При ньому в середині 70-х банк був визнаний проблемним і лише до 1981 повернувся до здорового стану; Примітно, що паралельно в 1974—1975 роках Рокфеллер організував роботу над економічним планом виведення з дефолту міста Нью-Йорк. Під час роботи у банку Девід багато подорожував — його зустрічі з генсеком СРСР Леонідом Брежнєвим, президентом Єгипту Анваром Садатом та головою Держради Китаю Чжоу Еньлаєм призвели до того, що Chase став першим американським банком у цих країнах.
Мільярдер (у 2017 році його статки оцінювалися в $3,3 млрд) був великим меценатом та колекціонером предметів мистецтва. Загальний обсяг його пожертвувань у 2006 році оцінювався у $900 млн; він був учасником благодійної кампанії The Giving Pledge («Клятва дарування»), в рамках якої дуже багаті люди зобов'язалися пожертвувати щонайменше 50% свого статку на благодійність. Колекція творів мистецтва Рокфеллера складалася із 15 тисяч експонатів. Будучи главою Нью-Йоркського музею сучасного мистецтва, заснованого за участю його матері, він заохочував бізнесменів купувати та виставляти твори мистецтва, а також субсидувати музеї.
2002 року Рокфеллер перший із трьох поколінь своєї родини видав книгу мемуарів. "Мені спало на думку, що я провів досить цікаве життя", - сказав він.